Larry Daley (Ben Stiller) ha renunciado a su trabajo de guardia nocturno en el Museo de Historia Natural para dedicarse a inventar objetos que vende su compañía. Luego del trabajo, Larry decide hacer una parada rápida al Museo de Historia Natural, sólo para darse cuenta de que lo están remodelando: las viejas exhibiciones se mudarían al Instituto Smithsoniano y serían reemplazadas por hologramas mientras que Roosevelt, Rexy y la tabla de Akhmunrah permanecerían allí.
Unos días después, Larry intenta convencer a McPhee, quien tuvo la idea, y al Consejo de que no muden las estatuas, pero son llevadas aWashington D.C.. Sin embargo, Larry recibe una llamada de Jedediah (Owen Wilson), quien le dice que Dexter, el mono capuchino, ha robado la tabla de Ahkmenrah llevándola al museo de Washington D.C., donde está Kamunrah, el hermano de Ahkmenrah, quien desea la tabla para abrir un portal al Inframundo para liberar a su ejército. Larry decide viajar a Washington para recuperar la tabla y evitar que el museo más grande del mundo cobre vida. Llega justo a tiempo para ver cómo el museo cobra vida. Kamunrah le exige la tabla a Larry, y Larry se la cede, pero le dice que hay un artefacto aún más poderoso, el cubo Rubik. Larry los lleva dónde estaría este "artefacto", pero se deshace de Kamenrah y sus soldados al llevarles donde está un pulpo gigante. Larry recupera la tabla y huye, con la ayuda del General Custer, y más tarde, junto con Amelia Earhart, pertenecientes al museo. Larry y Amelia son perseguidos por los soldados egipcios hasta el salón de arte, donde los encierran en una fotografía.
Kamunrah, al verse sin soldados, decide conseguir nuevos aliados: Iván el Terrible, Napoleón Bonaparte y Al Capone. Amelia comienza a desarrollar un interés romántico por Larry, hasta que Napoleón logra atraparles y llevarlos con Kahmunrah. Kamunrah intenta abrir el Portal del Inframundo con la tabla, sin embargo, la clave de la tabla habría sido cambiada por sus padres hace más de mil años. Kahmunrah le da la tabla a Larry para que descifre la clave, si no, Jedediah Smith moriría asfixiado en un reloj de arena. Larry y Amelia van a pedirle ayuda a un busto deTheodore Roosevelt para que descifre los jeroglíficos. Estos dicen: "Hallarás la clave que buscas si descifras el secreto en el corazón de la tumba del faraón". Larry y Amelia le piden ayuda a El Pensador, quien estaba cautivado por la belleza de una de las estatuas de la exhibición. Luego de esto, Larry cree que deben pedirle ayuda a unos muñecos con cabeza que rebota de Einstein, pero para ello deberían llegar al Museo Nacional del Aire y el Espacio evitando a los soldados de Iván el Terrible. Intentan esconderse en el Monumento a Lincoln, quien cobra vida.
Una vez alcanzado el museo, y luego de que casi todos los aviones, naves y cohetes despegan, los Einsteins deducen el acertijo: Descrifar se refiere a un número y la tumba del faraón son las pirámides. La clave es pi: 3.14159265.
Larry y Amelia llegan en el avión de los hermanos Wright al Smithsoniano para entregar la tabla. Larry decide distraer a Kahmenrah mientras Amelia va a buscar ayuda. Sin embargo llega Al Capone con la clave, y el ejército del Inframundo es liberado, pero son ahuyentados por la estatua viviente de Abraham Lincoln. Ya sin su ejército y con Amelia con todas las exhibiciones del museo listas para luchar, Kahmenrah decide hacer guerra en el museo. Sin embargo, Custer se esconde porque no quiere volver a cometer un error como el de Little Bighorn, pero luego es convencido por Larry de que necesitan un líder, aunque Custer es derribado por un soldado apenas entra al campo de batalla. Larry logra derrotar aAl Capone, Napoleón Bonaparte e Iván el Terrible al hacerlos pelear entre sí para ver quién es el superior. Larry lucha contra Kamenrah mientras que Amelia abre el portal de Inframundo. Larry logra finalmente derrotar a Kahmenrah. El duelo finaliza con Kahmenrah preguntando "¿Quién eres?", y Larry contestando "Soy el guardia nocturno". Larry empuja a Kahmenrah hacia el Inframundo, dando fin a "La Batalla del Smithsoniano".
Acercándose el amanecer, Larry le pide a Amelia que los lleve al museo en Nueva York. Amelia, quien sabía desde el principio que era un maniquí, le agradece a Larry por "darle la aventura de su vida". Ambos se besan y ella se va, sabiendo que se convertiría en polvo si no regresa pronto.
Dos meses después, Larry vende su compañía y dona ese dinero al museo anónimamente, con la condición de que todo siga igual. Ahora el museo abre también por la noche, cuando todo cobra vida. Theodore Roosevelt es el guía del museo mientras que Atila el Huno es un cuentacuentos y Ahkmenrah le cuenta a la gente sobre la tabla, pero cuando dice que la tabla hace que todo en el museo cobre vida, nadie le cree. Larry encuentra a una mujer muy parecida a Amelia Earhart (también interpretada por Amy Adams), a la cual lleva a un recorrido.
Luego del final de la película, un marinero que aparecía en una fotografía de 1945 se lo ve desarmando el teléfono celular de Larry. Su madre empieza a llamarlo "Joseph Motorola", y éste contesta que "tiene algo importante".
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